A relação de mutualismo que existe entre a figueira e a vespa-do-figo é uma das mais fascinantes da natureza. Os dois têm a sua existência de tal modo entrelaçada que um não pode existir sem o outro. Onde não há vespas-do-figo, as figueiras não se reproduzem e vice-versa.

O ciclo de reprodução das vespas-do-figo só ocorre no interior dos figos. Esses, ao longo de dezenas de milhões de anos de evolução, acabaram tão modificados devido à interação com aqueles insetos que hoje são confundidos com frutos. Mas figos não são frutos, são inflorescências invertidas. São invólucros que contêm em seu interior centenas de flores minúsculas que produzem sementes internamente graças ao trabalho de polinização proporcionado pelas vespas.

O ciclo de desenvolvimento das flores da figueira e de suas vespas é estudado como forma de entender a evolução do mutualismo. Ainda no fim dos anos 1960, quando esse mutualismo entre planta e inseto começou a ser elucidado, o ciclo de desenvolvimento foi dividido em cinco fases distintas (A, B, C, D e E). Elas descrevem tudo o que ocorre desde o momento em que a vespa mãe penetra no interior do figo para pôr seus ovos, até quando uma nova geração de vespas fêmeas fertilizadas emerge do figo para renovar o ciclo.

Meio século após a descrição inicial deste ciclo de desenvolvimento, o biólogo Luciano Palmieri Rocha vem agora propor a existência de uma nova fase, que ele denominou F, e que trata das interações ecológicas que ocorrem após a saída das vespas, envolvendo os figos maduros que caem ao solo para apodrecer.

O estudo foi publicado na revista Acta Oecologica, em edição especial justamente em homenagem aos 50 anos da descoberta inicial do ciclo das figueiras e suas vespas. O trabalho teve apoio da FAPESP.

A edição traz 20 trabalhos, sendo quatro deles de pesquisadores do Laboratório de Interação Inseto-Planta do Departamento de Biologia da Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto (FFCLRP) da Universidade de São Paulo. O laboratório é chefiado pelo professor Rodrigo Augusto Santinelo Pereira.

“Na natureza, vemos muita competição, por isso chama a atenção a interação entre figueira e vespa-do-figo. As duas caminham juntas para se adaptar mutuamente e tentar sobreviver. Se uma morrer, a outra também desaparecerá”, disse Palmieri.

Tal mutualismo não está restrito à interação entre a figueira (Ficus carica) que produz os figos comestíveis e suas polinizadoras específicas, as vespas-do-figo da espécie Blastophaga psenes. Existem mais de 750 espécies do gênero Ficus, e para cada uma delas há uma espécie de vespa polinizadora da família dos agaonídeos.

É um mutualismo muito antigo, explica Palmieri. Os fósseis mais antigos de vespas-do-figo datam de 34 milhões de anos atrás. São muito semelhantes às espécies atuais, indicando que a relação simbiótica evoluiu cedo e não mudou fundamentalmente desde então. Evidências moleculares apontam que a relação existia há 65 milhões de anos, o que sugere que ela possa ser ainda mais antiga, ainda do tempo dos dinossauros.

“Foi quando os ancestrais das vespas-do-figo começaram a depositar ovos nas flores de figueiras ancestrais. São inflorescências que, acredita-se, ainda eram abertas e, portanto, aptas a ser polinizadas por diversos insetos”, disse o pesquisador. 

Ao longo de pelo menos 65 milhões de anos de evolução, as inflorescências da figueira se tornaram invólucros fechados ao mundo exterior, onde apenas as vespas-do-figo conseguem penetrar.

“Inicialmente, as vespas começaram a parasitar as figueiras. Por algum mecanismo evolutivo desconhecido, a planta acabou por cooptar o parasitismo das vespas dentro de seu ciclo reprodutivo”, disse Palmieri.

O ciclo de desenvolvimento das flores da figueira e de suas vespas inicia com a entrada da vespa mãe no interior do figo. “O figo é uma urna, que preserva e protege centenas de pequeninas flores. Pelo fato de as flores do figo se abrirem internamente, elas precisam de um processo especial para serem polinizadas. Não podem depender do vento ou das abelhas para transportar seu pólen. É aí que entra a vespa-do-figo”, disse.

No interior do figo há flores femininas e masculinas, que se desenvolvem em momentos diferentes. A fase A ocorre quando as flores femininas ainda não estão maduras. Pouco tempo depois, as flores femininas amadurecem e ficam prontas para serem fertilizadas. É quando os figos se tornam receptivos para receber as vespas e passam a exalar uma quantidade enorme de compostos voláteis, iniciando a fase B.

“São sinais químicos que servem para atrair apenas as vespas específicas que polinizam as flores daquela espécie de figueira. É tudo sincronizado”, disse Palmieri.

O figo não é inteiramente fechado. Existe um pequeno buraco, o ostíolo, que a vespa mãe deve atravessar para ter acesso ao interior do fruto. Ao fazê-lo, o inseto perde asas e as antenas se quebram de modo que, uma vez lá dentro, não tem como sair. Depois de botar os ovos, a vespa morrerá. “Ela precisa forçar sua entrada através do ostíolo. Depois que ela entra é mais difícil outras entrarem, mas não incomum”, disse.

Ações sincronizadas
Uma vez dentro do figo, a vespa mãe depositará ovos em inúmeras flores internas, mas não em todas. Ao fazê-lo, ao mesmo tempo a vespa mãe fertiliza as flores com o pólen que carrega depositado em bolsas polínicas localizadas abaixo das asas. As flores onde foram depositados os ovos se modificam, tornando-se estruturas endurecidas chamadas galhas.

Inicia-se então a fase C, que se estenderá pelos próximos dois a três meses. As flores polinizadas que não ganharam um ovo de vespa se transformam em sementes. Já as flores que receberam ovos e se modificaram na forma de galhas guardam em seu interior larvas de vespa.

A fase D ocorre no fim do período de incubação das larvas. É esse também o momento em que as flores masculinas começam a ficar maduras, abrindo e expondo estruturas chamadas anteras, onde fica o pólen.

“A abertura das flores masculinas é sincronizada com o fim do desenvolvimento das vespas. As primeiras a sair das galhas são as vespas machos, que não têm asas e olhos reduzidos, mas têm mandíbulas grandes e fortes. Os machos rastejam sobre as flores femininas até localizar as galhas onde estão as vespas fêmeas, suas irmãs, que estão prontas para emergir. Nesse momento, os machos fazem uso de um pênis telescópico que penetra e fecunda a fêmea dentro da galha. Feito isso, os machos começam a usar suas mandíbulas para abrir um buraco na parede do figo. Uma vez que o buraco é aberto, os machos caem no chão e morrem”, disse Palmieri.

A fase D termina com a emergência das vespas fêmeas de dentro das galhas. “Rastejando na direção do buraco, elas passam sobre as flores masculinas, coletando em bolsas o pólen com o qual polinizarão outras figueiras”, disse.

Uma vez que atravessam o orifício cavado pelos seus irmãos fecundadores, as fêmeas estão prontas para voar em busca de outras figueiras, recomeçando o ciclo. A fase E diz respeito à dispersão das sementes das figueiras.

“Uma figueira grande é capaz de produzir mais de 1 milhão de figos em uma florada. Os figos são alimento de macacos, roedores, morcegos, porcos-do-mato e muitos outros. Quase todos os animais vertebrados da floresta têm figos como parte da sua dieta. Ao comer os figos maduros que ainda pendem nos galhos ou que já caíram ao solo, os animais irão dispersar as sementes no meio ambiente através de suas fezes”, explicou Palmieri.

Fase F
Além das cinco fases do ciclo clássico de desenvolvimento de figueiras e das vespas, como vem sendo estudado há 50 anos, Palmieri propõe uma nova fase.

“A fase F é uma fase ecológica, que não diz respeito diretamente ao desenvolvimento da figueira, mas de seu papel no ciclo de desenvolvimento de outras dezenas de espécies de insetos que não são vespas-do-figo”, disse.

“Há uma série de organismos – insetos, ácaros, nematoides – que também conseguem parasitar os figos. A maior parte dos parasitas são outras vespas de grupos irmãos das vespas-do-figo. Elas conseguem inserir seus ovos dentro do fruto sem cumprir o papel biológico da polinização”, disse Palmieri.

As evidências da nova fase F começaram a surgir ao longo de anos de observação. “Durante o estudo da interação entre as figueiras e as vespas era comum encontrar larvas de outros bichos que não tinham participação no ciclo de desenvolvimento. Esses figos eram descartados da pesquisa e jogados fora. Em certos casos, havia larvas quase do tamanho do figo comendo tudo lá dentro. Foi quando decidimos investigar o que ocorria”, disse Palmieri à Agência FAPESP.

“Quando as larvas atingiam a fase adulta, começavam a sair dos figos podres uns bichos que ninguém conhecia. No artigo agora publicado, descrevo 129 insetos de cinco ordens e 24 famílias diferentes, que não são vespas-do-figo e que também interagem com a figueira realizando funções diferentes”, disse.

Palmieri identificou 10 tipos de vespas (Hymenoptera), 39 tipos de moscas (Diptera), 46 tipos de besouros (Coleoptera), 17 de cigarras, percevejos, pulgões e cochonilhas (Hemiptera) e 18 de borboletas e mariposas (Lepidoptera).

Esses insetos podem colonizar os figos em diferentes fases do ciclo de desenvolvimento das figueiras e alguns grupos dependem dos figos caídos para completar seus ciclos de vida. De acordo com o seu papel na ecologia da figueira e seu potencial impacto na reprodução da figueira, Palmieri dividiu os insetos em duas categorias: os intrusos precoces do figo e a fauna dos figos caídos.

Todos os tipos de insetos identificados têm representantes em ambas as categorias. A exceção são as 10 espécies de vespas de três famílias irmãs da família das vespas-do-figo. Todas são intrusas precoces que depositam dentro do figo ovos dos quais emergem larvas que competem diretamente com as larvas das vespas-do-figo por alimento e espaço dentro do figo, ou simplesmente se alimentam delas. Quando terminam o seu desenvolvimento e atingem a fase adulta, elas saem do figo.

No artigo, Palmieri descreve diversas formas de intrusão precoce dos figos. Uma delas é a das moscas do gênero Lissocephala, que põem ovos no ostíolo no momento de entrada da vespa mãe. As larvas de mosca vão migrar para dentro do figo e se alimentar de fungos e bactérias introduzidos pela vespa. Essas moscas terminam seu desenvolvimento dentro do figo e voam pelo buraco cavado pelas vespas machos.

As borboletas e mariposas são o grupo mais agressivo de insetos em termos de danos causados ao figo. Elas depositam ovos na casca. Na fase C, suas larvas perfuram a parede do figo e se alimentam indiscriminadamente da polpa, das vespas e das sementes. As larvas de borboletas e mariposas destroem o figo e emergem para poder pupar em casulos nos galhos da figueira.

Palmieri explica que, no caso da fauna dos figos caídos, essa categoria engloba uma variedade de organismos que se alimentam de restos carnudos ou de sementes de figos maduros não consumidos pelos vertebrados frugíferos. Eles aproveitam a janela de oportunidade criada pelos figos que caem da árvore na fase F.

A fauna dos figos caídos, da qual fazem parte algumas formigas, borboletas e percevejos, é principalmente composta por besouros que se alimentam dos restos da fruta. Há diversas formas de os besouros se aproveitarem do desenvolvimento dos figos. Alguns colonizam os figos ainda na árvore, durante o início da fase C. Suas larvas se desenvolvem dentro dos figos e lá permanecem quando os frutos maduros caem ao chão. Só então as larvas migram para o solo, onde cavam um buraco e pupam no interior de casulos.

“Estes exemplos fornecem tão somente o vislumbre de uma complexidade muito maior de interações. Além das implicações evolutivas do mutualismo da polinização, um fator adicional relacionado ao sucesso das cerca de 750 espécies de figueiras é provavelmente a fauna extremamente diversificada de insetos associados aos figos – tais como as espécies de vespas que não aquelas polinizadoras. A pressão dessas vespas parasitas deve ter servido de importante fator impulsionador da diversificação das diversas espécies de figueiras. E continua a sê-lo”, disse Palmieri.

O artigo The role of non-fig-wasp insects on fig tree biology, with a proposal of the F phase (Fallen figs) de Luciano Palmieri e Rodrigo Augusto Santinelo Pereira, está publicado aqui.

Diferenças no ovipositor
As vespas-do-figo compreendem cerca de 650 espécies descritas, pertencentes a diversas famílias. Mas esse número representa menos da metade do número estimado de espécies, incluindo as vespas polinizadoras e as parasitas, não polinizadoras.

“São vespas oportunistas, que põem ovos pelo lado de fora do figo. Fazem uso de uma estrutura chamada ovipositor para atravessar a casca do figo e inserir o ovo dentro de uma flor ou galha”, disse Larissa Galante Elias, pesquisadora no Laboratório de Interação Inseto-Planta da FFCLRP.

Em outro artigo publicado na edição especial da Acta Oecologica, Elias analisa diferenças morfológicas no ovipositor de diversas espécies de vespas polinizadoras e não polinizadoras. O estudo, orientado pelo professor Santinelo Pereira, tem apoio da FAPESP.

“Ao longo de milhões de anos de evolução, o ovipositor foi se modificando para ganhar outras funções. Minha questão é entender como as vespas conseguem fazer coisas tão complexas e diferenciadas com o ovipositor, como botar ovos pelo lado de fora do figo e acertar exatamente o interior da flor, ou pôr o ovo dentro de galhas, ou ainda na casca do figo. Nas vespas atuais, vemos o ovipositor realizando todas essas funções”, disse.

Elias é a primeira autora de um artigo (www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1146609X17300358) no qual, ao lado de outros pesquisadores do Brasil, França e China, analisa a variação morfológica no ovipositor em 24 espécies de vespas-do-figo pertencentes a nove gêneros diferentes.

“O ovipositor é uma estrutura comum a todas as espécies de vespas, porém ligeiramente diferente em cada uma delas. É muito fino e muito comprido e  pode ser até três vezes maior do que o corpo da vespa”, disse Elias.

As vespas-do-figo polinizadoras põem ovos quando as flores são jovens. As flores da figueira são todas aquelas centenas de filamentos no interior do figo, que têm na base uma estrutura redonda. Cada flor que contém uma larva irá se transformar em uma galha.

As vespas parasitas botam ovos ao mesmo tempo que a polinizadora ou então um pouco mais tarde, quando as larvas estão em pleno desenvolvimento dentro das galhas. “Elas podem parasitar centenas de galhas, mas vão depositar um único ovo em cada galha. Suas larvas irão se alimentar das outras larvas preexistentes”, explicou Elias.

Em seu trabalho, a pesquisadora realizou uma análise de reconstrução de estados ancestrais. A análise permite a interpretação da evolução de diversos caracteres morfológicos, ecológicos e comportamentais na evolução de um dado grupo de organismos.

“O ovipositor tem na sua extremidade estruturas que se parecem com dentes. Percebi que a morfologia desses dentes variava muito. Decidi investigar se as estruturas variam entre as diversas vespas, dependendo da fase do ciclo de desenvolvimento do figo na qual elas botam ovos, por exemplo se quando o figo é jovem ou quando as galhas estão formadas”, disse.

Foram feitas amostras de 24 espécies pertencentes a todos os principais clados (agrupamento que inclui um ancestral comum) de agaonídeos, incluindo representantes de todos os gêneros descritos de vespas não polinizadoras da família. Havia espécies do Brasil, Austrália, China, Laos, Senegal, Indonésia, Camarões, Índia e das Ilhas Salomão, algumas coletadas em campo, outras obtidas da coleção de Jean Yves Rasplus, do Centre de Biologie pour la Gestion des Populations do Institut National de la Recherche Agronomique (INRA), na França. 

Em estereomicroscópio, Elias realizou uma série de medidas do corpo e do ovipositor de 10 a 20 indivíduos de cada espécie. Foram analisados caracteres relacionados aos dentes dos ovipositores quanto ao seu potencial papel na perfuração e ancoragem do ovipositor, permitindo a sua movimentação pelo substrato do figo.

“Percebi que a distância entre os dentes do ovipositor está relacionada com o que a vespa está fazendo. Os dentes podem ser mais espaçados ou mais próximos uns dos outros”, disse.

Os insetos estudados por Elias pertencem a grupos ecológicos diferentes. As vespas que inserem ovos perfurando a casca do figo com o ovipositor quando os figos estão jovens – e que vão depositar ovos nas flores lá dentro – são chamadas galhadoras, pois a deposição dos ovos estimulará o desenvolvimento da galha. “Descobrimos que, no caso das vespas galhadoras, os dentes do ovipositor estão mais juntos”, disse.

Em outro grupo estão as vespas que, desde a casca do figo, utilizam o ovipositor para inserir ovos dentro das galhas. São as parasitoides, que parasitam a galha. “No caso, os dentes têm formato irregular e são mais espaçados”, disse.

“O resultado da análise de reconstrução de estados ancestrais sugere que a vespa ancestral das vespas agaonídeas tinha o ovipositor adaptado para botar o ovo nas flores jovens”, disse Elias. Ou seja, o ovipositor foi sendo adaptado para inserir ovos na fase da galha mais tarde, ao longo de milhões de anos, sendo uma ferramenta na diversificação do grupo.

“Ter esse novo método de identificação do tipo de vespa-do-figo por meio da análise do ovipositor é interessante, pois não há mais a necessidade de acompanhar todo o ciclo de desenvolvimento do figo para conseguir identificar qual vespa está fazendo o que dentro daquele contexto de interações”, disse Elias.

O artigo Ovipositor morphology correlates with life history evolution in agaonid fig wasps, de Larissa Galante Elias, Finn Kjellberg, Fernando Henrique Antoniolli Farache, Eduardo A.B. Almeida, Jean-Yves Rasplus, Astrid Cruaud, Yan-Qiong Peng, Da-Rong Yang e Rodrigo Augusto Santinelo Pereira, está publicado aqui.

A edição especial com quatro artigos de pesquisadores brasileiros está disponível aqui.